Efectividad de los alimentos de origen animal para sostener el crecimiento y desarrollo óptimos en niños de seis a 59 meses de vida
Resumen
Antecedentes
La administración de los nutrientes adecuados en los primeros meses de vida promueve el desarrollo cognitivo y es fundamental para un crecimiento y una funcionalidad adecuados. Con frecuencia, el efecto de los nutrientes individuales consumidos a través de los alimentos no es el mismo que el consumo de los mismos nutrientes en forma de suplementos debido a la "sinergia alimentaria", las interrelaciones biológicas y químicas que ocurren entre los nutrientes. Los alimentos de origen animal como los huevos, la carne, el pescado y los lácteos son altamente calóricos y contienen múltiples micronutrientes y ácidos grasos esenciales con alta biodisponibilidad. Los efectos beneficiosos de los alimentos de origen animal pueden incluir una mayor sinergia alimentaria en relación con los alimentos fortificados, así como una menor dependencia que los proveedores externos de alimentos fortificados.
Objetivos
Evaluar la efectividad de los alimentos de origen animal en comparación con otras intervenciones alimentarias o ninguna intervención en la mejoría de los resultados del crecimiento y el desarrollo en los niños de seis a 59 meses de vida.
Métodos de búsqueda
Se hicieron búsquedas en CENTRAL, MEDLINE, Embase, CINAHL, en otras 18 bases de datos, y en tres registros de ensayos hasta agosto 2018. También se estableció contacto con autores y expertos conocidos en el campo para solicitarles ayuda para la identificación de los datos en curso o no publicados, y se buscó en las listas de referencias de los estudios y las revisiones incluidos, así como en los sitios web de organizaciones relevantes, para otros estudios que es posible que no se hayan obtenido mediante las búsquedas electrónicas.
Criterios de selección
Se incluyeron los ensayos controlados aleatorios y los ensayos controlados cuasialeatorios de cualquier duración, en los que a los niños entre cinco meses y 59 meses (6 años) de edad se les proporcionaron alimentos de origen animal (p.ej. consumo de leche, carne o huevos), preparados mediante cualquier método de cocción, en comparación con cualquier intervención o ninguna intervención.
Obtención y análisis de los datos
Dos autores de la revisión de manera independiente evaluaron la elegibilidad de los ensayos mediante criterios preespecificados, extrajeron los datos, evaluaron el riesgo de sesgo y calificaron la certeza de la evidencia mediante los criterios GRADE.
Resultados principales
Características de los estudios
Se incluyeron seis estudios que analizaron datos de 3036 niños de cinco a 50 meses. Los estudios se realizaron en China, la República Democrática del Congo, Ecuador, Guatemala, Pakistán, Estados Unidos y Zambia, y duraron entre cinco y 12 meses. Tres estudios fueron financiados en parte por entidades gubernamentales; un estudio fue financiado por una organización sin fines de lucro. Dos estudios no informaron la fuente de financiación.
Tres estudios compararon los efectos de la alimentación con alimentos de origen animal con un cereal fortificado (con hierro o con hierro y cinc), o un cereal no fortificado; dos utilizaron un grupo control sin intervención; uno comparó una dieta a base de carne con una dieta a base de lácteos. Los tipos de alimentos de origen animal analizados incluyeron yogur, huevos, queso, un producto bovino liofilizado (congelado‐deshidratado), cerdo molido y congelado, ternera en puré y envasada con salsa o cerdo, y proteína de suero de la leche en polvo.
Se determinó que el riesgo de sesgo general fue incierto en cuatro estudios; tres estudios porque fueron financiados por una industria con un interés real en el resultado de la intervención; y un estudio porque no hubo información suficiente para evaluar cinco de los siete dominios del "Riesgo de sesgo". El riesgo de sesgo general fue alto en dos de seis estudios. un estudio porque hubo un desequilibrio inicial significativo en cuanto a las puntuaciones z de la longitud para la edad (LAZ, por sus siglas en inglés) entre los grupos y evidencia de informe selectivo; el otro estudio porque hubo un desequilibrio inicial significativo en las LAZ y en las puntuaciones z del peso para la edad (WAZ, por sus siglas en inglés) entre los grupos y una gran campaña social en los medios de comunicación que puede haber influido en la atención recibida por el grupo control en el domicilio.
Resultados clave
Alimentos de origen animal versus alimentos a base de cereales o ninguna intervención
Cinco estudios (2972 niños) midieron el cambio en el crecimiento lineal mediante las puntuaciones z de la talla para la edad (HAZ, por sus siglas en inglés) o las LAZ. Tres estudios (592 niños) informaron un aumento significativo de las HAZ y las LAZ en el grupo de intervención en comparación con el grupo control. Dos estudios (2380 niños) informaron una disminución de las LAZ en ambos grupos. En un estudio (1062 niños) no hubo diferencias entre los grupos en cuanto a la tasa de disminución; en el otro (1318 niños) la disminución en las LAZ fue significativamente más pequeña en el grupo de intervención.
Cinco estudios (2972 niños) midieron el aumento de peso mediante las WAZ. Tres estudios (592 niños) informaron un aumento significativo de las WAZ en el grupo de intervención en comparación con el grupo control. En dos estudios (2380 niños) las WAZ disminuyeron en ambos grupos. En uno de estos estudios (1318 niños) la disminución en el grupo de intervención fue significativamente más pequeña que en el grupo control. En el otro estudio (1062 niños) no hubo diferencias entre los grupos.
Tres estudios (1612 niños) informaron las repercusiones sobre la morbilidad por todas las causas, pero las mediciones no fueron consistentes entre los estudios. Un estudio con yogur (402 niños) informó una reducción significativa de la duración y la incidencia de diarrea e infecciones de las vías respiratorias superiores en el grupo de intervención. Un estudio con huevos (148 niños) informó un aumento significativo de la incidencia de diarrea en el grupo de intervención, pero este hecho puede haberse debido a las asociaciones culturales entre los huevos y los problemas gastrointestinales. No hubo diferencias significativas en la fiebre, las infecciones respiratorias o las afecciones de la piel entre los grupos. El tercer estudio (1062 niños) no encontró diferencias entre los grupos intervención y control en las medidas de morbilidad.
Ningún estudio informó de datos sobre la anemia.
Dieta a base de carnes versus dieta a base de lácteos
Un estudio (64 niños) midió el cambio en las LAZ y las WAZ en los lactantes alimentados con una dieta a base de carne o con una dieta a base de lácteos. Se produjo un aumento significativo en las LAZ entre los lactantes que consumieron una dieta a base de carne y una disminución significativa en las LAZ en los lactantes que consumieron una dieta a base de lácteos. Las WAZ aumentaron en ambos grupos, sin diferencias significativas entre ellos.
El estudio no evaluó la morbilidad por todas las causas ni la anemia.
Calidad de la evidencia
La certeza de la evidencia se valoró como muy baja en general debido a los desequilibrios iniciales entre los grupos intervención y control, la heterogeneidad alta en el metanálisis y la imprecisión debida a los intervalos de confianza amplios y la dirección no consistente de los efectos. Existe poca certeza con respecto a los resultados; es probable que los estudios de investigación adicionales cambien las estimaciones de la magnitud y la dirección del efecto del tratamiento.
Conclusiones de los autores
Debido a la calidad limitada de la evidencia, no se conocen los efectos de la provisión de alimentos de origen animal versus productos a base de cereales o ninguna intervención, sobre el crecimiento o el desarrollo de los niños. Se necesitan más ensayos con un poder estadístico adecuado con alimentos de origen animal deliberadamente seleccionados.
PICO
Resumen en términos sencillos
Alimentos de origen animal para el crecimiento y desarrollo en niños de seis a 59 meses de vida
¿Cuál era el objetivo de esta revisión?
Se examinó la evidencia acerca del efecto de los alimentos de origen animal sobre el crecimiento y desarrollo de los niños de seis a 59 meses de vida.
¿Cuál es la justificación para estudiar este tema?
La nutrición que un niño recibe durante los cinco primeros años de vida es importante para su crecimiento y desarrollo. Los alimentos de origen animal como la carne, el pescado, los huevos o los lácteos proporcionan nutrientes fundamentales. En comparación con alimentos como los productos a base de cereales fortificados con hierro, el cuerpo puede absorber y utilizar mejor los nutrientes de los alimentos de origen animal.
¿Qué estudios se incluyeron?
Se incluyeron 6 estudios con un total de 3036 niños de entre 5 y 50 meses de edad en el momento del reclutamiento. Las intervenciones se realizaron en China, República Democrática del Congo, Ecuador, Guatemala, Pakistán, Estados Unidos y Zambia, y duraron entre cinco y 12 meses.
Tres estudios compararon alimentos de origen animal con un producto a base de cereales fortificado (fortificado con hierro o fortificado con cinc y hierro) o con un producto a base de cereales no fortificado. Dos estudios compararon alimentos de origen animal con ninguna intervención. Un estudio comparó carne con lácteos. Los tipos de alimentos de origen animal proporcionados incluyeron ternera, cerdo, huevos, yogur, queso y proteínas de suero de la leche en polvo.
Tres estudios fueron financiados en parte por entidades gubernamentales y en parte por un organismo con interés comercial en los resultados de los estudios; estos estudios se valoraron como riesgo incierto de otros sesgos. Un estudio fue financiado por una organización sin fines de lucro. Dos estudios no informaron la fuente de financiación.
¿Cuáles fueron los principales resultados?
Alimentos de origen animal versus alimentos a base de cereales o ninguna intervención
Cinco estudios (2972 niños) informaron datos sobre el crecimiento (medido como altura por edad o talla por edad) y el aumento de peso (medido como peso por edad). Tres estudios (592 niños) informaron un aumento del crecimiento y el peso en el grupo de intervención en comparación con el grupo control. De los otros dos estudios, uno (1062 niños) encontró que en ambos grupos disminuyó la talla y el peso, sin diferencias entre los grupos. En el otro estudio (1318 niños), en ambos grupos se redujo la talla y el peso, pero la disminución fue más pequeña en el grupo de intervención en comparación con el grupo control.
Tres estudios (1612 niños) informaron datos sobre las enfermedades. Un estudio con yogur (402 niños) encontró que los niños que recibieron yogur tuvieron menos probabilidades de presentar diarrea e infección respiratoria y se recuperaron más rápido cuando las tuvieron. Un estudio con huevos (148 niños) reveló un aumento de la incidencia de diarrea en los niños alimentados de los huevos, pero este hecho se puede haber debido a las asociaciones culturales entre los huevos y los problemas gastrointestinales. No hubo diferencias en la fiebre, las infecciones respiratorias o las afecciones de la piel entre los grupos. El tercer estudio (1062 niños) no encontró diferencias entre los grupos intervención y control para cualquier medida de enfermedad.
Ningún estudio informó de datos sobre la anemia.
Dieta a base de carnes versus dieta a base de lácteos
Un estudio (64 niños) informó datos sobre el aumento del crecimiento (medido como talla por edad) y el peso (medido como peso por edad). Los lactantes que consumieron una dieta a base de carne presentaron un aumento significativo de la talla por edad en comparación con los lactantes que consumieron una dieta basada en lácteos, que presentaron una disminución de la talla por edad. En ambos grupos aumentó el peso por edad, pero no hubo diferencias entre ellos.
El estudio no midió las enfermedades o la anemia.
Resultados globales
Debido a la evidencia en general limitada y de muy baja calidad, no se conocen los efectos sobre el crecimiento y el desarrollo de proporcionarles a los niños alimentos de origen animal versus productos a base de cereales o ninguna intervención.
¿Cuál era la calidad de la evidencia?
En general, la la calidad de la evidencia se calificó como muy baja. Se encontró cierta evidencia que indica que los alimentos de origen animal aumentan el crecimiento y el peso, y otra evidencia que indica que no lo hacen. La magnitud del aumento del crecimiento y el peso también varió mucho entre los estudios. Además, hubo graves preocupaciones acerca del sesgo, incluida la función poco clara de los patrocinadores de la industria. Es muy probable que los resultados futuros cambien la confianza en estos cálculos de los efectos de los alimentos de origen animal sobre el aumento del crecimiento y el peso.
¿Cómo de actualizada está esta revisión?
Los autores de la revisión buscaron en la literatura científica hasta agosto de 2018.
Conclusiones de los autores
Summary of findings
| Animal‐source foods compared to a cereal‐based food or no intervention for supporting optimal growth and development in children aged 6 to 59 months | ||||
| Patient or population: children aged 5 to 59 months | ||||
| Outcomes | Impacts | № of | Quality of the evidence | Comments |
| Linear growth Assessed with: HAZ or LAZ scores Follow‐up: 5 to 12 months | 3 studies found a significant increase in HAZ and LAZ scores in the intervention group compared to the no intervention (2 studies) or cereal‐based (1 study) control groups. | 2972 (5 RCTs) | ⊕⊝⊝⊝ | |
| 1 study found no significant difference between the intervention group and the control group receiving a fortified cereal; LAZ scores declined in both groups. | ||||
| 1 study found a significant, smaller decrease in LAZ scores in the intervention group compared to the control group receiving a fortified or an unfortified cereal. | ||||
| Weight gain Assessed with: WAZ scores Follow‐up: 5 to 12 months | 3 studies found a small but significant increase in WAZ scores in the intervention group compared to the no intervention or cereal‐based control groups | 2972 (5 RCTs) | ⊕⊝⊝⊝ | |
| 1 study found no significant difference between the groups; WAZ scores decline in both groups. | ||||
| 1 study found a significant, smaller decrease in WAZ scores in the intervention group compared to the control group receiving a fortified cereal; both groups declined. | ||||
| All‐cause morbidity Assessed with: number of participants with at least 1 episode of any disease during the study Follow‐up: 6 to 12 months | 1 study found significant reductions in incidence and duration of respiratory infections and diarrhea in the intervention group compared to the control group. | 1612 (3 RCTs) | ⊕⊝⊝⊝ | |
| 1 study found a significant increase of 5.5% in acute diarrhea in the intervention group compared to the control group, but no differences in fever, respiratory infections, or skin conditions between the groups. | ||||
| 1 study found no significant differences between the groups for morbidities, including pneumonia, malaria, and diarrhea. | ||||
| Anemia (not measured) | ‐ | ‐ | ‐ | Not measured |
| GRADE Working Group grades of evidence | ||||
| HAZ: height‐for‐age z score; LAZ: length‐for‐age z score; RCT: randomized controlled trial; WAZ: weight‐for‐age z score. | ||||
| aDowngraded one level due to high risk of bias: baseline imbalances between groups or study funding. | ||||
| Meat‐based diet compared to a dairy‐based diet for supporting optimal growth and development in children aged 6 to 59 months | ||||
| Patient or population: children aged 5 to 59 months Settings: USA Intervention: meat‐based diet (puréed and jarred infants' foods) Comparison: dairy‐based diet (yogurt, cheese, and whey) | ||||
| Outcomes | Impacts | № of | Quality of the evidence | Comments |
| Linear growth Assessed with: LAZ scores Follow‐up: 7 months | 1 RCT of formula‐fed infants found that LAZ scores increased in those children given a meat‐based diet and decreased in those children given a dairy‐based diet. | 64 (1 RCT) | Moderatea | |
| Weight gain Assessed with: WAZ scores Follow‐up: 7 months | 1 RCT of formula‐fed infants found no significant difference in WAZ scores between children given a meat‐based diet and those given a dairy‐based diet. | 64 (1 RCT) | Moderatea | |
| All‐cause morbidity (not measured) | ‐ | ‐ | ‐ | Not measured |
| Anemia (not measured) | ‐ | ‐ | ‐ | Not measured |
| GRADE Working Group grades of evidence | ||||
| LAZ: length‐for‐age z score; RCT: randomized controlled trial; WAZ: weight‐for‐age z score. | ||||
| aDowngraded one level due to indirectness. | ||||
Antecedentes
La lactancia materna exclusiva se recomienda durante los seis primeros meses de vida, seguida de la lactancia materna continua con alimentos complementarios apropiados hasta los dos años o más (Kramer 2002; WHO 2003). Los alimentos complementarios proporcionan calorías y nutrientes adicionales a los que proporciona la leche materna (PAHO/WHO 2003). La administración de los nutrientes adecuados en los primeros meses de vida promueve el desarrollo cognitivo y es fundamental para un crecimiento y una funcionalidad adecuados. El crecimiento fluctuante se observa en todos los contextos a nivel mundial y ocurre por lo general entre las edades de tres meses y dos años (Victora 2010). Casi la mitad de todas las muertes en niños menores de cinco en los países de ingresos bajos y medianos (PIBM) son atribuibles a la malnutrición (Black 2013). Las dietas en los PIBM suelen ser deficientes desde el punto de vista nutricional y se basan en alimentos básicos como arroz, trigo, maíz, mijo, sorgo, raíces y tubérculos (FAO 1995). Los productos de origen animal como los huevos, la carne, el pescado y los lácteos son altamente calóricos y contienen múltiples micronutrientes (en particular hierro, cinc, vitamina A, vitamina B12 y colina) y ácidos grasos esenciales con una alta biodisponibilidad (Leroy 2007). Su consumo se asocia con mejores resultados en el crecimiento y el desarrollo en estudios observacionales, pero podrían no ser prácticos para los consumidores de bajos ingresos debido a su disponibilidad, su acceso o a normas socioculturales (Leroy 2007).
La Global Strategy on Diet, Physical Activity and Health de la Organización Mundial de la Salud (OMS), respaldada por la 57a Asamblea Mundial en Salud, reconoce la necesidad de redactar, actualizar e implementar guías para las dietas basadas en alimentos y la actividad física (WHO 2004). Las Brazilian Dietary Guidelines de 2014 (Brazilian MoH 2015), por ejemplo, recalcan la importancia de comprender la nutrición en cuanto a los alimentos y las comidas, en lugar de a los nutrientes individuales. Según los países se desarrollan económicamente, los alimentos de origen animal, los aceites vegetales y los azúcares comienzan a reemplazar una porción mayor de las calorías (Popkin 2001). En los contextos de ingresos altos, el consumo de carne se asocia con obesidad y sus secuelas en los adultos, pero no en los niños (Bradlee 2010; Wang 2009). Por este motivo es importante comprender la repercusión del consumo de alimentos de origen animal sobre los resultados del crecimiento y el desarrollo en los niños en todos los contextos a nivel mundial.
Descripción de la afección
La malnutrición en los niños abarca la desnutrición y el sobrepeso y la obesidad. La desnutrición incluye el retraso del crecimiento (baja talla para la edad), la emaciación (bajo peso para la talla) y las deficiencias de micronutrientes. En 2011, la desnutrición contribuyó al 45% de todas las muertes en los niños menores de cinco años de edad (Black 2013). El retraso del crecimiento afecta a 156 000 000 de niños, mientras que otros 50 000 000 de niños presentan emaciación y 42 000 000 tienen sobrepeso (WHO 2016). De las deficiencias de micronutrientes graves, la vitamina A, el cinc, el hierro y el yodo son responsables de la mayor proporción de años de vida perdidos (AVP) y años de vida ajustados en función de la discapacidad (AVAD) (Black 2008). Las deficiencias de vitamina A y cinc dan lugar a aumentos en la morbilidad y la mortalidad por todas las causas; las deficiencias de hierro y yodo, además de los ácidos grasos omega 3, deterioran la capacidad de los niños de alcanzar su potencial de desarrollo (Nyaradi 2013).
Cálculos mundiales informan que en 2015, 42 000 000 de niños menores de cinco años de edad, o el 6,2%, se clasificaron como sobrepeso (puntuación de peso para la talla mayor de 2 puntuaciones z por encima de la mediana de la norma de la OMS) (WHO 2006; WHO 2016). El sobrepeso en los niños menores de cinco años de edad podría dar lugar a diabetes tipo 2 e hipertensión, y es un riesgo de obesidad y sus secuelas para los adultos. Aunque el retraso del crecimiento es menos prevalente entre los niños con sobrepeso o con obesidad, las deficiencias de micronutrientes y ácidos grasos esenciales ("hambre oculta") podrían persistir, con repercusiones negativas sobre el desarrollo neurocognitivo (Black 2013).
Históricamente, la mayoría de las intervenciones nutricionales en los PIBM han utilizado polvos de micronutrientes o alimentos fortificados complementarios o administrados en forma de suplementos, que por lo general contienen cereales. La evidencia del efecto de estos polvos con múltiples micronutrientes utilizados en los lugares de consumo o para las intervenciones administradas como suplementos sobre los resultados del crecimiento y el desarrollo es poco clara. Una revisión Cochrane de ocho ensayos encontró que un polvo de micronutrientes que contenía al menos hierro, cinc y vitamina A proporcionado para la fortificación en el domicilio, se asoció con una reducción de la anemia y la deficiencia de hierro en los niños menores de dos años de edad, pero no tuvo repercusión sobre el crecimiento (De‐Regil 2011). Una revisión Cochrane de administración de suplementos alimentarios en la comunidad para la promoción del crecimiento en los niños menores de cinco años de edad en PIBM encontró un efecto pequeño pero estadísticamente significativo sobre la talla en niños de menos de 12 meses de edad, pero, debido a la varianza en los resultados entre los estudios, no se establecieron conclusiones firmes (Sguassero 2012).
Las estrategias alimentarias desarrolladas e implementadas de manera estratégica que tienen en cuenta factores relevantes ecológicos, culturales y socioeconómicos podrían ser formas aceptables y sostenibles de intervención (FAO/WHO 1998). Los alimentos de origen animal en particular contienen múltiples micronutrientes (específicamente hierro, cinc, vitamina A, vitamina B12 y colina) y ácidos grasos esenciales con una alta biodisponibilidad (Leroy 2007).
Descripción de la intervención
Con frecuencia el efecto de los nutrientes individuales consumidos a través de los alimentos no es el mismo que el consumo de los mismos nutrientes en forma de suplementos. Lo anterior se podría deber a la "sinergia alimentaria", las interrelaciones biológicas y químicas que ocurren entre los nutrientes cuando se consumen en los alimentos en lugar de en forma de suplementos (Jacobs 2009). Cuando se consumen a través de la dieta, los nutrientes pueden funcionar de manera concertada entre sí para mejorar la absorción y es probable que tengan una repercusión diferente que sus contrapartes producidas mediante la tecnología.
Esta revisión incorpora las intervenciones que incluyen la provisión de alimentos de origen animal o alimentos que contienen un componente alimentario de origen animal. Los alimentos de origen animal incluyen: huevos, carne, pescado y lácteos, preparados mediante cualquier método de cocción. Se consideraron los alimentos con componentes de origen animal si representaban el 75% del contenido de calorías de los alimentos proporcionados. Solo se consideraron las intervenciones en las que los alimentos se les proporcionaron a los lactantes y los niños o sus cuidadores, o cuando se produjeron en el domicilio y se verificó la provisión, y no las intervenciones que solo promovieron el consumo de alimentos de origen animal mediante la educación o el cambio de comportamientos.
También hay inquietudes crecientes, en particular en los países de ingresos altos, relacionadas con las alergias asociadas con algunos alimentos de origen animal, en especial los huevos y los mariscos, aunque actualmente no hay evidencia que indique que las dietas restrictivas después de los seis meses de edad tengan un efecto preventivo sobre las alergias (PAHO/WHO 2003). La exposición a agentes patógenos transmitidos por el ganado en las áreas de alto contacto entre los seres humanos y los animales también es una inquietud (Headey 2016). Entre las medidas de resultado se incluyeron los efectos adversos, como las alergias y las enfermedades zoonóticas asociadas con la proximidad con el ganado.
De qué manera podría funcionar la intervención
Hasta la fecha se ha mostrado que la mayoría de las intervenciones de alimentación complementaria que han utilizado alimentos de origen animal, incluida la leche y la carne, mejoran los resultados del crecimiento y cognitivos en ensayos de intervención en varios contextos internacionales, principalmente en los niños en edad escolar (Dror 2011). Sin embargo, la función que desempeñan los alimentos de origen animal durante el periodo de alimentación complementaria se ha investigado menos.
Los alimentos de origen animal son altamente energéticos y son grandes fuentes de proteínas y ácidos grasos, vitaminas y minerales. Por ejemplo, la leche tiene como objetivo sostener el crecimiento y el desarrollo de los mamíferos que lactan, por lo que puede tener una repercusión positiva sobre el crecimiento lineal(Dror 2011). Lo anterior se puede deber al contenido calórico o proteico, a una combinación de micronutrientes o a otros factores presentes en la leche. Los huevos se consideran una fuente perfecta de proteínas y una fuente adecuada de ácidos grasos esenciales, colina, vitaminas A y B12 y selenio (Iannotti 2014).
Es importante señalar que los alimentos de origen animal tienen el beneficio de la sinergia alimentaria (Jacobs 2009). Las vitaminas y los minerales encontrados en los alimentos de origen animal tienen una biodisponibilidad mayor que cuando se consumen en alimentos vegetales, en particular cuando se consumen junto con otros principios activos. Por ejemplo, los alimentos de origen animal son habitualmente buenas fuentes de grasa, fundamentales para la absorción de las vitaminas liposolubles como la vitamina A. Además, el consumo de nutrientes fundamentales de la manera en la que se encuentran en la naturaleza reduce al mínimo el riesgo de un consumo excesivo. De forma adicional, aunque los alimentos básicos fortificados pueden ser más barato que los alimentos de origen animal, a menudo se consumen junto con antinutrientes que inhiben la absorción. En particular el ácido fítico, que se encuentra en alimentos básicos fortificados como el trigo y el maíz, y en fuentes de proteínas alternativas como las legumbres y las leguminosas, se une a los nutrientes como el cinc y el calcio y disminuye su biodisponibilidad (Michaelsen 1998).
Los alimentos procesados, específicamente los productos fortificados, tienen la ventaja de su capacidad para tratar las deficiencias nutricionales propias del lugar y pueden incluir muchos de los nutrientes clave encontrados en los alimentos complementarios que se consumen de manera habitual, como los cereales básicos. Además, pueden tener un riesgo menor de contaminación alimentaria. Sin embargo, también poseen varias desventajas. La repercusión del nivel de procesamiento de los alimentos en los niños no se ha estudiado bien. Un estudio de 2015 en Brasil reveló que el consumo de productos ultraprocesados se asocia con un aumento del colesterol total y el colesterol de lipoproteínas de baja densidad entre la edad preescolar y la escolar (Rauber 2015). La mayoría de los estudios epidemiológicos no han tenido en cuenta el nivel de procesamiento de los alimentos (Fardet 2015). En particular, en las zonas rurales el acceso a los alimentos procesados también requiere una cadena externa de suministros y fuentes de financiamiento, que no son necesarias para los alimentos de origen animal producidos localmente.
Aunque se han informado efectos beneficiosos de los alimentos de origen animal en los niños de los PIBM, la función que los alimentos de origen animal desempeñan en la aparición del sobrepeso y la obesidad en los niños mayores no se ha estudiado de manera adecuada. Los alimentos de origen animal son altamente calóricos, lo que se ha implicado en el desarrollo de obesidad en varios contextos. Sin embargo, a diferencia de los alimentos procesados, los alimentos de origen animal proporcionan una amplia gama de nutrientes y también podrían promover sensaciones de saciedad, lo que puede ayudar a prevenir la obesidad (Jacobs 2009; Speakman 2013). La separación de la función que los alimentos de origen animal desempeñan en el crecimiento y el desarrollo cognitivo adecuado versus las enfermedades no transmisibles relacionadas con la dieta es fundamental para avanzar en las políticas y los programas nutricionales.
Por qué es importante realizar esta revisión
Hasta la fecha, la bibliografía de los ensayos controlados aleatorios relacionada con la repercusión de los alimentos de origen animal sobre el crecimiento y el desarrollo de los lactantes y los niños no se ha examinado de manera sistemática. Dror y Allen realizaron una revisión narrativa en 2011 que incluyó estudios observacionales e intervenciones (Dror 2011). Dicha revisión encontró evidencia de que los alimentos de origen animal mejoraron el crecimiento y la cognición de los niños, pero no incluyó un metanálisis y fue menos estricta en cuanto a la elegibilidad de los estudios. Revisiones sistemáticas anteriores de alimentación complementaria han incluido estudios de alimentos de origen animal (Dewey 2008), pero ninguno ha realizado un análisis exclusivo.
Un cuerpo creciente de estudios de investigación ha examinado la repercusión de aumentar la ingesta calórica, proteica, de vitaminas y minerales entre los alimentos fortificados para los lactantes y los niños, los micronutrientes administrados como suplementos orales, o los suplementos nutricionales basados en lípidos sobre el crecimiento y el desarrollo en casos de malnutrición moderada o grave. Aunque estas intervenciones proporcionan nutrientes clave, en general dependen de proveedores externos, pueden ser altamente procesadas y contener otros principios activos en la dieta que podrían ser perjudiciales si se consumen en exceso, como el azúcar (Popkin 2014). Además, muchas intervenciones incorporan un principio activo de origen animal en forma procesada, como la leche en polvo descremada.
Barreras relacionadas con la disponibilidad local, la asequibilidad y la accesibilidad, además de las preferencias culturales en contra de la alimentación de origen animal en algunos contextos, han significado que, hasta la fecha, los enfoques basados en la alimentación de origen animal para la nutrición hayan recibido poca atención en los estudios de investigación y en los programas (Demment 2003). Sin embargo, debido al aumento del consumo de alimentos de origen animal en todo el mundo a causa de la occidentalización de las dietas y al aumento de los ingresos, es probable que los alimentos de origen animal sean cada vez más accesibles y aceptados en los contextos de los diferentes países (Pingali 2007; Popkin 2014). Esta revisión ayudará a informar las políticas y los programas futuros relacionados con los alimentos de origen animal.
Objetivos
Evaluar la efectividad de los alimentos de origen animal en comparación con otras intervenciones alimentarias o ninguna intervención en la mejoría de los resultados del crecimiento y el desarrollo en los niños de seis a 59 meses de vida.
Métodos
Criterios de inclusión de estudios para esta revisión
Tipos de estudios
Ensayos controlados aleatorios (ECA) con asignación al azar individual y grupal, así como cuasi‐ECA.
Tipos de participantes
Lactantes y niños de cualquier sexo, con edad entre cinco y 59 meses (es decir, menos de cinco años de edad), independientemente del antecedente de lactancia materna, que vivían en cualquier país y con no más de 3 desviaciones estándar (DE) por encima o por debajo de las normas de crecimiento de la OMS para la longitud/talla para la edad, el peso para la edad y el peso para la longitud/talla. Ver Diferencias entre el protocolo y la revisión.
Se excluyeron las intervenciones en niños con malnutrición grave (niños por debajo de 3 DE de las normas de crecimiento de la OMS para el peso para la longitud/talla) y con obesidad (niños por encima de 3 DE de la norma de crecimiento de la OMS para el peso para la longitud/talla) (WHO 2006). Se excluyeron los niños con malnutrición grave porque tienen un aumento del riesgo de muerte; el régimen nutricional apropiado es diferente que para otras formas de malnutrición; y ya existen guías rigurosas para la atención comunitaria de la malnutrición grave (Prudhon 2006).
Tipos de intervenciones
Se incluyeron los estudios que proporcionaron directamente alimentos de origen animal o alimentos que contenían un componente dietético de origen animal de cualquier duración.
Los alimentos de origen animal incluyen: huevos, carne, pescado y lácteos, preparados mediante cualquier método de cocción. Se consideraron los alimentos con componentes de origen animal si representaban el 75% del contenido de calorías de los alimentos proporcionados. Las razones para la selección de un umbral calórico del 75% fueron dobles. Primero, habitualmente los alimentos de origen animal se agregan en cantidades pequeñas a otros alimentos complementarios (es decir, un pescado pequeño agregado a las gachas o a la leche en polvo en una galleta), lo que disminuye la posibilidad de aislar la repercusión de los alimentos de origen animal en particular. Segundo, debido a que los lactantes y los niños pequeños solo son capaces de digerir cantidades pequeñas de alimentos en una alimentación dada, se intentó incluir los estudios en los que alimentos de origen animal fueron el principio activo predominante proporcionado. Cuando no estuvo claro en los resúmenes, este umbral se definió mediante el cálculo de las calorías proporcionadas por los alimentos de origen animal si los alimentos se describieron adecuadamente en el informe, o al extrapolar el contenido al comparar los perfiles nutricionales de los alimentos proporcionados con el perfil nutricional de los alimentos de origen animal.
No se consideraron las intervenciones en las que solo se proporcionó asesoría o educación nutricional para promover el consumo de alimentos de origen animal.
Comparador
Cualquier grupo de comparación o ninguna intervención.
Tipos de medida de resultado
Resultados primarios
-
Crecimiento lineal (medido con las puntuaciones z de la talla para la edad [HAZ, por sus siglas en inglés] o las puntuaciones z de la longitud para la edad [LAZ, por sus siglas en inglés])
-
Aumento de peso (medido con las puntuaciones z del peso para la edad [WAZ, por sus siglas en inglés])
-
Morbilidad por todas las causas (número de niños con al menos un episodio de cualquier enfermedad durante el ensayo)
Resultados secundarios
-
Anemia (definida como hemoglobina inferior a 110 g/l para niños de seis a 59 meses de edad, ajustada por la altitud cuando fue apropiado)
-
Deficiencia de hierro (medida por la ferritina de suero/plasma por debajo del valor de corte de la OMS de 12 μg/l ajustado para la inflamación, para niños y niñas menores de cinco años de edad)
-
Resultados del desarrollo (p.ej. habilidades motoras, [medidas con, por ejemplo, la Movement Assessment of Infants (Chandler 1980) o la Peabody Developmental Gross Motor Scale (Folio 1983)], las habilidades visuales y cognitivas [medidas con la Forced Preferential Looking], y otras, tal como las evaluaron los investigadores)
-
Allergic reaction (e.g. rash, angioedema, diarrhea)
Métodos de búsqueda para la identificación de los estudios
Búsquedas electrónicas
We first searched the databases and trials registers listed below between August and September 2017. We did not restrict the search by date, publication status, or language. We updated the searches in August 2018 using the same search strategies, limiting the search to the years 2017 to 2018. The search strategies are provided in Appendix 1.
International databases and trial registers
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Cochrane Central Register of Controlled Trials (CENTRAL; 2018, Issue 7) in the Cochrane Library, which includes the Cochrane Developmental, Psychosocial and Learning Problems Specialized Register (searched 15 August 2018).
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MEDLINE Ovid (1946 to August, 2018 week 2).
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MEDLINE In Process and Other Non‐Indexed Citations Ovid (searched 13 August 2018).
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MEDLINE Epub Ahead of Print Ovid (searched 13 August 2018).
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Embase Ovid (1974 to 2018 week 33).
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CINAHL EBSCOhost (Cumulative Index to Nursing and Allied Health Literature; 1981 to 13 August 2018).
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Science Citation Index Web of Science (SCI; 1980 to 12 August 2018).
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Social Science Citation Index Web of Science (SSCI; 1980 to 12 August 2018).
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Conference Proceedings Citation Index ‐ Science Web of Science (CPCI‐S; 1990 to 12 August 2018).
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Conference Proceedings Citation Index ‐ Social Science & Humanities Web of Science (CPCI‐SS&H; 1990 to 13 August 2018).
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Cochrane Database of Systematic Reviews (CDSR; 2018, Issue 8), part of the Cochrane Library (searched 13 August 2018).
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Epistemonikos (www.epistemonikos.org/en/advanced_search; searched 12 August 2018).
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POPLINE (www.popline.org; searched 12 August 2018).
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ClinicalTrials.gov (clinicaltrials.gov; searched 14 August 2018).
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WHO International Clinical Trials Registry Platform (ICTRP; apps.who.int/trialsearch; searched 12 August 2018).
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UK Clinical Trials Gateway (www.ukctg.nihr.ac.uk; searched 14 August 2018).
Regional databases
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IBECS (ibecs.isciii.es; searched 12 August 2018).
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SciELO (Scientific Electronic Library Online; www.scielo.br; searched 12 August 2018).
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LILACS (Latin American and Caribbean Health Sciences Literature; lilacs.bvsalud.org/en; searched 12 August 2018).
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PAHO (Pan American Health Library; www1.paho.org/english/DD/IKM/LI/library.htm; searched 12 August 2018).
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WHOLIS (WHO Library; dosei.who.int; searched 12 August 2018).
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WPRO (Western Pacific Region Index Medicus; www.wprim.org; searched 12 August 2018).
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IMSEAR (Index Medicus for the South‐East Asia Region; imsear.searo.who.int; searched 12 August 2018).
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IndMED (Indian medical journals; indmed.nic.in; 1985 onwards; searched 12 August 2018).
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Native Health Research Database (hscssl.unm.edu/nhd; searched 12 August 2018).
Búsqueda de otros recursos
We contacted authors and known experts for assistance in identifying any ongoing or unpublished data. We searched the reference lists of all included studies for other trials that may not have been captured by the electronic searches. We also searched websites of nutrition‐focused entities (as reported in Appendix 1).
Obtención y análisis de los datos
We have reported only the methods used in this review in successive sections. All unused methods are reported in Table 1.
Selección de los estudios
Two review authors (JE, PRP) independently scanned the titles and abstracts of all records retrieved by the searches for relevance. The same two review authors then retrieved the full‐text reports of all potentially eligible studies and assessed these against the selection criteria (Criteria for considering studies for this review). Any disagreements were resolved through discussion or in consultation with a third review author (PRS) when necessary.
If records were only available as abstracts or as clinical trial registries, we attempted to locate the full‐text reports or trial registry pages in order to assess eligibility.
We recorded the selection process in a PRISMA diagram (Moher 2009).
Extracción y manejo de los datos
Except for data on outcomes, one review author (JE) extracted data from each included study onto a data extraction form designed by the Cochrane Effective Practice and Organisation of Care Group (EPOC) and modified for this review (EPOC 2013). Two review authors (JE, PRP) extracted data on primary and secondary outcomes onto a pre‐designed spreadsheet in duplicate, resolving any disagreements through discussion.
We extracted the following information from each included study: source (e.g. contact details and citation); location of intervention; method of random allocation to treatment and control groups; details about participants (including age, baseline nutritional status, and standard diet (if available)); description and length of the intervention (including nutritional characteristics of the food provided); description of co‐interventions; data on outcomes related to child growth and development; rates of withdrawals; and compliance with diet (if available).
Where information regarding methods or results was unclear, we contacted the authors of the original studies for further details (see Dealing with missing data).
Evaluación del riesgo de sesgo de los estudios incluidos
Two review authors (JE, PRP) independently assessed the risk of bias in each included study using the criteria outlined in the Cochrane Handbook for Systematic Reviews of Interventions and set out in Appendix 2 (Higgins 2017). For each study, we rated the risk of bias as low, high, or unclear (uncertain), across the following seven domains: random sequence generation, allocation concealment, blinding of participants and personnel, blinding of outcome assessment, incomplete outcome data, selective reporting, and other potential sources of bias. Where information related to risk of bias was not provided, we reached out to study authors for clarification. Any disagreements were resolved by discussion or in consultation with a third review author (PRS). The review authors were not blinded to the study authors, institution, or journal.
We considered the following to be key domains in our assessment of overall risk of bias in a study: random sequence generation, incomplete outcome data, selective reporting, and other risk (specifically, baseline imbalances in primary outcomes between intervention and control groups or the presence of funding from industries with an interest in the results). Where we rated a study at unclear risk of bias on one of these domains, we considered that study to be at unclear risk of bias overall. Where we rated a study at high risk of bias on one of these domains, we considered that study to be at high risk of bias overall. If a study appeared at both unclear and high risk of bias on two or more of the domains, we considered it to be at high risk of bias overall.
Medidas del efecto del tratamiento
Dichotomous data
Trials reported dichotomous data differently, so we provided a narrative description of these outcomes.
Continuous data
Trials measured continuous outcomes in the same way, so we reported these using the mean difference (MD) with 95% confidence interval (CI).
Cuestiones relativas a la unidad de análisis
Cluster‐randomized trials
We labeled cluster‐randomized trails with a (C). Where study authors had not appropriately accounted for the cluster design in the analysis, we used an intracluster correlation coefficient (ICC) from another source to calculate the trial's effective samples sizes.
Studies with more than two treatment groups
We did not include studies with more than two intervention arms.
Manejo de los datos faltantes
We noted levels of attrition in all included studies on the data extraction form and reported this information in the 'Risk of bias' tables in the Characteristics of included studies tables.
Evaluación de la heterogeneidad
We assessed studies for clinical heterogeneity by comparing the distribution of study participants, study setting, dose and duration of the intervention. We evaluated methodological heterogeneity on the basis of trial factors such as the method of sequence generation, allocation concealment, blinding of outcome assessment, and losses to follow‐up.
To assess statistical heterogeneity, we used the Chi2 statistic to quantify the level of heterogeneity of intervention effects, considering a P value less than 0.10 as significant heterogeneity (Deeks 2011). We used the I2 statistic to assess the impact that heterogeneity had on the meta‐analysis. Where heterogeneity could not be explained, we used Tau2 to quantify between‐study variance in a random‐effects meta‐analysis. We considered substantial or considerable heterogeneity as Tau2 greater than 0.
Evaluación de los sesgos de notificación
Statistical methods for identifying within‐study selective reporting are not yet well developed (Sterne 2011). We conducted a matrix of reported outcomes to examine patterns in reporting between studies, as well as examining protocols if these were available.
Síntesis de los datos
We conducted statistical analysis using Review Manager 5 (Review Manager 2014). As we expected variation between trials in both population and intervention, we used a random‐effects model to combine the data. Because of the variation in time points at which outcomes were measured, we used mean changes from baseline. Due to high heterogeneity, we have provided a narrative synthesis of growth outcomes. Data were insufficient to pool in meta‐analysis for all other outcomes, therefore we have presented the results in a narrative synthesis.
'Summary of findings' table
We have presented our findings for linear growth, weight gain, all‐cause morbidity, and anemia for the comparison 'animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention' in Summary of findings table 1, and 'meat versus dairy' in Summary of findings table 2, which we prepared using GRADEpro GDT (GRADEpro GDT 2015). The timing of outcome assessment ranged from 4 to 12 months. We have also reported the quality of the evidence for each outcome in these tables. Two review author (JE, PRP) assessed the quality of the evidence for each outcome as high, moderate, low, or very low using the GRADE approach (Balshem 2011), which takes into consideration the following five factors: study limitations, imprecision, inconsistency, indirectness, and publication bias. Any disagreements were resolved by discussion.
Análisis de subgrupos e investigación de la heterogeneidad
We did not conduct subgroup analyses because we did not include more than 10 studies.
Análisis de sensibilidad
We conducted sensitivity analyses on the pooled effect estimates of a cluster‐randomized trial, to consider the impact of an ICC of 0.02 and 0.05 on linear growth and weight gain.
Results
Description of studies
Results of the search
Our searches generated 7033 records. After removal of duplicates, we screened 5806 records, of which 28 were deemed potentially eligible for inclusion. Six studies met our inclusion criteria (Criteria for considering studies for this review). See Figure 1.
Study flow diagram.
Included studies
We included six studies (from eight reports) that analyzed data from 3036 children (He 2005; Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014).
See Characteristics of included studies tables for further detail.
Study design
All six included studies were RCTs. Two studies were cluster randomized by village (Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C)).
Location
Four studies were conducted in LMICs (He 2005; Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C)). Two studies were conducted in the USA (Tang 2018a; Tang and Krebs 2014). One study, Krebs 2012a (C), was a multisited study conducted in four countries: the Democratic Republic of Congo, Guatemala, Pakistan, and Zambia. Two studies were conducted in China (He 2005; Tang 2014 (C)), and one study was conducted in Ecuador (Iannotti 2017).
Participants
Children in the included studies ranged in age from 5 months to 50 months at enrollment. Children began the intervention at five months of age in two studies (Tang 2018a; Tang and Krebs 2014), and at six months of age in two studies (Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C)). The mean age at enrollment was approximately eight months in Iannotti 2017 and approximately 50 months in He 2005.
Description of intervention
Three studies compared the effects of feeding an animal‐source food versus a micronutrient‐fortified (iron‐fortified or iron and zinc‐fortified) or unfortified cereal (Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang and Krebs 2014), while in two studies the control group received no intervention (He 2005; Iannotti 2017). The types of animal‐source foods included: yogurt (He 2005), eggs (Iannotti 2017), lyophilized (freeze‐dried) beef product (Krebs 2012a (C)), ground and frozen pork (Tang 2014 (C)), and puréed and jarred beef with gravy or pork (Tang and Krebs 2014).
Tang 2018a compared a meat‐based diet (consisting of commercially available puréed meats) to a dairy‐based diet (consisting of yogurt, cheese, and powdered whey protein).
Foods were provided to families on an every‐other‐day or weekly basis in four studies (Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang and Krebs 2014), with recommendations to provide an allotted amount every day. In one study, He 2005, the intervention was delivered Monday to Friday while children were in preschool. In another study, Tang 2018a, parents were provided with food and given detailed guidelines on how much to feed by responding to infant hunger cues. Detailed characteristics are provided in the Characteristics of included studies tables.
Duration of the intervention
In one study apiece the duration of the interventions was: five months (Tang and Krebs 2014), six months (Iannotti 2017), seven months (Tang 2018a), and nine months (He 2005). In two studies the intervention lasted 12 months (Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C)).
Outcomes
Linear growth
All six studies reported on linear growth using change in HAZ (He 2005) or LAZ scores (Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014).
Weight gain
All six studies reported on weight gain using change in WAZ scores (He 2005; Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014).
All‐cause morbidity
Three studies reported on morbidity but without consistency as to the specific conditions (He 2005; Iannotti 2017; Krebs 2012a (C)).
Anemia
No studies reported data on anemia status.
Iron deficiency
Two studies reported biomarkers of iron status at endline (Krebs 2012a (C); Tang and Krebs 2014 (results reported in a separate article: Krebs 2013)). We were able to obtain biomarkers of iron status for a third study after personal communication with the study author (Tang 2014 (C)).
Developmental outcomes
One study, Krebs 2012a (C), measured psychomotor and mental development using the Bayley Scales of Infant Development II, delivered once at endline at 18 months.
Allergic reaction
One study, Iannotti 2017, monitored for allergic reaction to eggs at weekly visits made to households and via observations and self‐reports at baseline and endline. No immediate allergic reactions were observed or reported.
Excluded studies
We formally excluded 19 studies. The most common reason for exclusion was failure to meet the 75% threshold for animal‐source food (13 studies: Batra 2016; Bauserman 2015; Bhandari 2001; Dube 2010; Engelmann 1998; Jalil 2013; Lartey 1999; Lin 2008; Long 2012; NCT02272543; Rosado 2011; Schlossman 2015; Skau 2015). Other reasons included the following: studies did not provide food (three studies: NCT02516852; NCT02791100; Tang 2016); interventions treated severely malnourished children (two studies: Baker 1978; de Oliveira 1966); and studies were not an RCT or quasi‐RCT (one study: Tavill 1969).
See Characteristics of excluded studies for further details.
Studies awaiting classification
We assessed one registered clinical trial as potentially eligible for inclusion (NCT02496247), but were unable to find published results and were not able to access unpublished data after contacting the study authors (Eaton 2017 [pers comm]). See Characteristics of studies awaiting classification.
Risk of bias in included studies
We have presented our 'Risk of bias' ratings for each included study in the 'Risk of bias' tables in the Characteristics of included studies tables and summarised them below and in Figure 2 and Figure 3.
Risk of bias graph: review authors' judgements about each risk of bias item presented as percentages across all included studies.
Risk of bias summary: review authors' judgements about each risk of bias item for each included study.
We were unable to locate contact information for He 2005 and thus assessed several domains in that study as unclear.
Allocation
We considered five studies to be at low risk of selection bias, as they either described randomization and allocation in sufficient detail or provided procedures to the review authors via personal communication (Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014). We judged one study, He 2005, to be at unclear risk of bias, as methods were not described and we were unable to locate contact details for the study authors.
Blinding
Performance bias
Although it was impossible to blind caregivers to group assignment due to the nature of the interventions, we rated four studies as at low risk of performance bias because the intervention was unlikely to influence the care received as children were randomized to either an animal‐source food or cereal group (Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014). We rated one study, He 2005, as at unclear risk of performance bias as the study authors did not provide sufficient information to assess whether non‐blinding was likely to influence care received at home. We judged another study, Iannotti 2017, to be at high risk of performance bias as non‐blinding was likely to influence care received in the control group. In that study, a large‐scale social media campaign promoting the intervention was carried out in the areas in which the trial was conducted, and 24‐hour dietary recalls indicated that the control group also increased their consumption of eggs between baseline and endline, although this was likely to bias results towards the null.
Detection bias
We judged all six studies to be at low risk of detection bias (He 2005; Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014). Aside from one study, Krebs 2012a (C), which administered the Bayley Scales of Infant Development II, all studies used objective outcomes; in Krebs 2012a (C) individuals administering the test were randomly assigned to both meat and cereal groups in order to improve inter‐rater reliability, so this study was also rated as at low risk of detection bias.
Incomplete outcome data
We judged five studies to be at low risk of attrition bias, as they had either no or minimal loss to follow‐up, or attrition was balanced between control and intervention groups (Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014). We judged one study, He 2005, to be at unclear risk of attrition bias as attrition was not reported.
Selective reporting
We judged four studies to be at low risk of reporting bias, as either protocols were available, or all expected outcomes of interest to the review were reported (Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014). We judged one study, Tang 2014 (C), to be at high risk of reporting bias, as micronutrient status was described as an outcome of interest but was not reported in the study, although we were able to obtain this information after communication with the author (Tang 2018a). He 2005 reported insufficient detail and we were unable to contact the author for further information, therefore we judged this study as at unclear risk of reporting bias.
Other potential sources of bias
We assessed all studies as having a low risk of attrition bias. Loss to follow‐up was low for all studies (< 15%), and where it was present it was balanced between groups with detailed reporting of reasons for the missing data, thus we did not employ methods to adjust for missing data.
We judged three studies as at unclear risk and two studies at high risk of other potential sources of bias. In two studies (Krebs 2012a (C); Tang and Krebs 2014), unclear risk was due to partial funding from the National Cattlemen's Beef Association, a trade and lobbying organization for beef producers in the USA. Tang 2018a was funded by the same organization, in addition to the National Pork Board and a food manufacturer that supplied foods to the trial. Although all three studies stated that this funding had no impact on study design or analysis, evaluations of research in other areas have concluded that industry sponsors may bias the results of research (Bes‐Rastrollo 2013), therefore we judged the risk of bias for these studies as unclear. We judged Tang 2014 (C) as at high risk of bias due to baseline imbalances in LAZ, and Iannotti 2017 as at high risk of bias due to baseline imbalances in LAZ and WAZ. We judged He 2005 to be at low risk of other potential sources of bias.
Overall risk of bias
We judged four of the six studies to be at unclear risk of bias overall; three studies because of the role of industry with a plausible interest in the outcome of the intervention (Krebs 2012a (C); Tang 2018a; Tang and Krebs 2014); and one study because there was insufficient information to assess five of the seven bias 'Risk of bias' domains (He 2005). We judged two of the six studies to be at high risk of bias overall; one study because there was significant baseline imbalance in LAZ between groups and evidence of selective reporting (Tang 2014 (C)); the other study because there there was both a significant baseline imbalance in length‐for‐age z‐scores (LAZ )and weight‐for‐age z‐scores (WAZ) between groups, and a large‐scale social media campaign that may have influenced care received at home in the control group (Iannotti 2017).
Effects of interventions
See: Summary of findings for the main comparison Animal‐source foods compared to a cereal‐based food or no intervention for supporting optimal growth and development in children aged 6 to 59 months; Summary of findings 2 Meat‐based diet compared to a dairy‐based diet for supporting optimal growth and development in children aged 6 to 59 months
We have presented the results of our analysis below.
We obtained mean changes in LAZ from two studies (Krebs 2012a (C); Tang and Krebs 2014), and mean change in WAZ from three studies (Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang and Krebs 2014).
We did not adjust the results from Krebs 2012a (C), as clustering effects were adjusted for in the data analysis. We used an assumed ICC value from Krebs 2011 to calculate effective sample size in Tang 2014 (C).
Two studies used two control groups each (Tang 2014 (C); Tang and Krebs 2014). For both of these studies, the trial authors collapsed the control groups to enable a single pairwise comparison.
Animal‐source foods versus no intervention or a cereal‐based food
Primary outcomes
Linear growth
Five studies with a total of 2972 children evaluated the effects of animal‐source food compared to a cereal‐based food or no intervention on linear growth assessed using either HAZ (He 2005) or LAZ (Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang and Krebs 2014).
We pooled these studies in a meta‐analysis and found substantial heterogeneity (I2 = 99%; Analysis 1.1). Removing Iannotti 2017 from the analysis resulted in the most significant reduction in heterogeneity (I2 = 93%; Analysis 1.2), but because of the small number of included studies, it was not possible to investigate this by subgroup analysis. Given the degree of heterogeneity, we have presented a narrative synthesis of the results below.
Three studies with a total of 592 children found a statistically significant increase in HAZ and LAZ in the intervention group compared to the control group (He 2005; Iannotti 2017; Tang and Krebs 2014). In He 2005 (402 children), the mean difference (MD) change in HAZ in children receiving yogurt compared to those receiving no intervention was 0.05 (95% confidence interval (CI) 0.01 to 0.08). In Iannotti 2017 (148 children), the MD change in LAZ between children receiving eggs and those receiving no intervention was 0.64 (95% CI 0.61 to 0.67). In Tang and Krebs 2014 (42 children), the MD between infants receiving puréed and jarred beef with gravy or pork and controls receiving a fortified cereal snack was 0.41 (95% CI 0.27 to 0.55).
The two remaining studies with a total of 2380 children reported conflicting results (Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C). One study, Krebs 2012a (C) (1062 children), found no significant difference between those receiving lyophilized beef product and those receiving fortified cereal (MD 0.03, 95% CI ‐0.08 to 0.14); LAZ declined in both groups. In Tang 2014 (C) (1318 children), both groups declined, but children receiving pork experienced a significantly slower decline in LAZ (MD 0.11, 95% CI 0.03 to 0.19) compared to those receiving fortified or unfortified cereal.
We rated the quality of this evidence as very low for the following reasons (summary of findings Table for the main comparison).
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Inconsistency. There was substantial heterogeneity (I2 = 99%) between studies in a pooled analysis, which could not be explained by age, type of control, or intervention length. When examining studies individually, the change in LAZ was inconsistent in direction between the studies.
-
Imprecision. The CI straddled the null finding in a pooled analysis. When examining studies individually, the magnitude of change varied widely.
-
Risk of bias. We assessed the overall risk of bias as serious, due to high risk of other bias in Iannotti 2017 and Tang 2014 (C) from baseline imbalances and unclear risk of other bias from industry funding in Krebs 2012a (C) and Tang and Krebs 2014.
Weight gain
You‐for‐age z scores
Five studies with a total of 2972 children evaluated the effects of animal‐source food compared to a cereal‐based food or no intervention on weight gain assessed using WAZ (He 2005; Iannotti 2017; Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C); Tang and Krebs 2014).
We pooled these studies in a meta‐analysis and found substantial heterogeneity (I2 = 93%; Analysis 1.3). Removing Iannotti 2017 from the analysis resulted in the most significant reduction in heterogeneity (I2 = 83%; Analysis 1.4), but because of the small number of included studies, it was not possible to investigate this by subgroup analysis. Given the degree of heterogeneity, we have presented a narrative synthesis of the results below.
Three studies with a total of 592 children found a significant increase in WAZ in the intervention group compared to the control group (He 2005; Iannotti 2017; Tang and Krebs 2014). In He 2005 (402 children), the MD between children receiving yoghurt and children receiving no intervention was 0.12 (95% CI 0.06 to 0.19). In Iannotti 2017 (148 children), the MD between children receiving eggs and no intervention was 0.72 (95% CI 0.54 to 0.90). In Tang and Krebs 2014 (42 children), the MD in infants receiving puréed and jarred beef with gravy or pork compared to controls receiving a fortified cereal snack was 0.31 (95% CI 0.19 to 0.43).
Two studies (2380 children) found a decrease in WAZ in both groups, with conflicting results on whether animal‐source foods had a protective effect on growth faltering (Krebs 2012a (C); Tang 2014 (C). In one study, Krebs 2012a (C) (1062 children), both groups declined at roughly the same rate; the MD between children receiving lyophilized beef product compared to the control group was 0.04 (95% CI −0.08 to 0.16), with no significant difference between groups. In another study, Tang 2014 (C) (1318 children), both groups declined, but the WAZ scores of children receiving pork decreased marginally but significantly more slowly (MD 0.08, 95% CI 0.01 to 0.15) than the WAZ scores of children receiving cereal.
We rated the quality of this evidence as very low for the following reasons (summary of findings Table for the main comparison).
-
Inconsistency. There was substantial heterogeneity (I2 = 93%) between studies in a pooled analysis, which could not be explained by age, control, or intervention length.
-
Imprecision. When examining studies individually, the magnitude of change varied widely.
-
Risk of bias. We assessed the overall risk of bias as serious, due to high risk of other bias in Iannotti 2017 from baseline imbalances and unclear risk of other bias from industry funding in Krebs 2012a (C) and Tang and Krebs 2014.
All‐cause morbidity
Three studies with a total of 1612 children reported on all‐cause morbidity (He 2005; Iannotti 2017; Krebs 2012a (C)). Two studies (1360 children) monitored all‐cause morbidity but did not report any data (Tang 2014 (C); Tang and Krebs 2014).
He 2005 (402 children) reported the incidence and duration of upper respiratory infections and diarrhea. At endline, children receiving the yogurt supplement had a significantly lower total incidence of upper respiratory infection (7.51% versus 13.21%, P < 0.001) and diarrhea (1.23% versus 2.43%, P = 0.02) compared to controls. The duration of these symptoms was also significantly lower in the yogurt group for both upper respiratory infection (3.4 days versus 4.8 days, P = 0.01) and diarrhea (2.0 days versus 2.8 days, P = 0.01).
In Iannotti 2017 (148 children), children receiving the egg intervention had a higher prevalence of acute diarrhea at baseline (26%) than controls (15%). This increased 5.5% at endline in the intervention group compared to no change in the control group (P = 0.05). However, this may have been due to the non‐blinding of care givers and cultural associations between eggs and gastrointestinal disorders in children. There were no differences in fever, respiratory infections, or skin conditions between the groups.
In Krebs 2012a (C) (1062 children), overall morbidity and morbidity related to specific conditions (diarrhea, respiratory illness, pneumonia, severe pneumonia, and malaria) did not differ between the meat and cereal groups. No specific results were reported.
We rated the quality of this evidence as very low due to concerns about bias related to baseline imbalances between groups, inconsistency between studies, and an inability to assess the precision of the morbidity measures used (summary of findings Table for the main comparison).
Secondary outcomes
Anemia
No studies reported data on anemia.
Iron deficiency
Two studies with a total of 1104 children reported on biomarkers of iron status (Krebs 2012a (C); Tang and Krebs 2014). A third study, Tang 2014 (C) (1318 children), provided biomarkers via personal communication with the review authors.
Krebs 2012a (C) (1062 children) reported hemoglobin status at 18 months of age from a subsample of the total study at three of the four country sites. Following 12 months of supplementation, there was no significant difference (P = 0.19) in hemoglobin levels between the groups: beef (11.5 g/dL (± 1.5), 95% CI 11.3 to 11.7; 287 children) and cereal (11.7 g/dL (± 1.3), 95% CI 11.5 to 11.8; 267 children).
Tang 2014 (C) reported hemoglobin levels for a subsample of participants (410 children) after 12 months (endline) of intervention and found no significant difference between groups: pork (122.3 g/dL (± 11.4); 137 children); fortified cereal (121.6 g/dL (± 11.7); 140 children); and local cereal (119.5 g/dL (± 12.1); 133 children).
Tang and Krebs 2014 reported hemoglobin levels for 41 children reported in a separate analysis, Krebs 2013, of the same trial and found no significant difference between groups: puréed and jarred beef with gravy or pork (12.4 g/dL (± 0.3); 12 children); iron‐fortified cereal (12.1 g/dL (± 0.2); 13 children); and iron‐ and zinc‐fortified cereal (11.8 g/dL (± 0.2); 14 children).
We rated the quality of this evidence as low due to concerns about selective reporting bias, Tang 2014 (C), and indirectness, as we were unable to assess change in hemoglobin levels over time.
Developmental outcomes
One trial with 1236 children, Krebs 2012a (C), reported results for both the Psychomotor Developmental Index and Mental Developmental Index of the Bayley Scales of Infant Development II (which reports standardized scores with a mean of 100 and standard deviation of 15), delivered at 18 months—the endline of a 12‐month intervention. The study authors found no significant difference in scores between the meat (99.1 points, 95% CI 97.9 to 100.3) and cereal groups (99.7 points, 95% CI 98.8 to 100.7) on the Psychomotor Developmental Index (P = 0.54), or between the meat (95.2 points, 95% CI 94.2 to 96.2) and cereal groups (95.3 points, 95% CI 94.5 to 96.2) on the Mental Developmental Index (P = 0.82).
Allergic reaction
One trial with 160 children, Iannotti 2017, reported on allergic reactions to the food provided, which was one egg per day. That study reported that no incidents were observed by field researchers or reported by caregivers during weekly home visits.
Meat‐based diet versus dairy‐based diet
One trial with 64 formula‐fed children assessed the effects of a meat‐based diet consisting of puréed jarred meats to a dairy‐based diet consisting of yogurt, cheese, and whey protein powder (Tang 2018a).
Primary outcomes
Linear growth
Tang 2018a measured infant growth using LAZ and found a significant increase in the meat‐based group (0.33, 95% CI 0.16 to 0.50) compared to a significant decrease in the dairy‐based group (−0.30, 95% CI −0.49 to −0.11).
We rated the quality of this evidence as moderate, downgrading one level due to indirectness, as we did not hypothesize about the role of different types of animal‐source foods in linear growth, making comparison between studies difficult. See summary of findings Table 2.
Weight gain
Tang 2018a measured weight gain using WAZ, and found that WAZ increased in both the meat group (0.43, 95% CI 0.25 to 0.61) and the dairy group (0.53, 95% CI 0.32 to 0.74), with no significant differences between groups.
We rated the quality of this evidence as moderate, downgrading one level due to indirectness, as we did not hypothesize about the role of different types of animal‐source foods in linear growth, making comparison between studies difficult. See summary of findings Table 2.
The study did not assess all‐cause morbidity, anemia, iron deficiency, developmental outcomes, or allergic reaction.
Sensitivity analyses
We conducted sensitivity analyses for linear growth and weight gain. We compared the impact on the pooled summary estimates using ICCs of 0.02 (Analysis 2.1; Analysis 2.2) and 0.05 (Analysis 3.1; Analysis 3.2), adjusting one cluster‐randomized study that had not already adjusted the effective sample size (Tang 2014 (C)). Increasing the ICC did not impact the results of either outcome.
Discusión
Resumen de los resultados principales
La presente revisión intentó evaluar los efectos de los alimentos de origen animal sobre el crecimiento, el estado nutricional y el desarrollo de los niños de seis a 59 meses de edad. Se encontraron seis estudios elegibles, dos de los cuales fueron ensayos aleatorios grupales. Tres estudios compararon la provisión de alimentos de origen animal con la administración de un suplemento fortificado (con hierro o con hierro y cinc) o con un suplemento a base de cereales sin fortificar; dos compararon la provisión de alimentos de origen animal con ninguna intervención; y uno comparó la provisión de una dieta a base de carne con una dieta a base de lácteos. Se proporcionaron siete tipos diferentes de alimentos de origen animal: yogur, huevos, suero de leche, producto de ternera liofilizado, cerdo molido y congelado y puré de ternera envasado con salsa o cerdo. La duración de las intervenciones varió de cinco a 12 meses. El tamaño efectivo de la muestra total fue 3036 niños, con una variación de cinco a 50 meses de edad en el momento del reclutamiento.
Se encontró evidencia de muy baja calidad del efecto de la provisión de alimentos de origen animal en comparación con los cereales fortificados o ninguna intervención sobre el crecimiento lineal y el aumento de peso. Hubo una alta heterogeneidad en el metanálisis de efectos aleatorios. La magnitud y la dirección de los tamaños del efecto fueron variables. Ver "Resumen de resultados", tabla 1.
Se encontró evidencia de calidad moderada del efecto de una intervención a base de carne en comparación con una intervención a base de lácteos sobre el crecimiento lineal y el aumento de peso. Ver "Resumen de resultados", tabla 2.
La evaluación de la morbilidad no fue consistente, lo que dificultó evaluar la repercusión de los alimentos de origen animal sobre otros marcadores importantes. No hubo suficiente evidencia para evaluar la repercusión de la provisión de alimentos de origen animal sobre la anemia, la deficiencia de hierro, los resultados del desarrollo o las reacciones alérgicas.
Compleción y aplicabilidad general de las pruebas
En esta revisión se intentó determinar la efectividad de proporcionar alimentos de origen animal para sostener el crecimiento y el desarrollo de los niños de seis a 59 meses de edad. El objetivo de la revisión de esta bibliografía fue doble: 1) examinar sistemáticamente la evidencia existente para los alimentos de origen animal como una categoría amplia; y 2) comparar la provisión de alimentos de origen animal con la provisión de alimentos fortificados o ninguna administración de suplementos.
Aunque numerosos estudios han evaluado la repercusión de un componente alimentario de origen animal en las intervenciones relacionadas con la alimentación, se excluyó cualquier investigación en la que el componente alimentario de origen animal no cumplió con el umbral del 75% para el contenido calórico. Debido a la alta heterogeneidad en los seis estudios incluidos, la evidencia fue muy poco consistente. Solo tres estudios evaluaron el mismo tipo de alimentos de origen animal, lo que limita la posibilidad de establecer conclusiones acerca de las diferencias en los tipos de alimentos de origen animal. Tampoco hubo evidencia suficiente para evaluar la repercusión de la duración de la intervención. En general, las diferencias en el tamaño y la dirección del efecto indican que es probable que el tipo de alimentos de origen animal y el contexto en el que se proporcionan influyan en las intervenciones. Se necesitan más estudios de investigación para comprender no solo los efectos de los tipos y la duración de las intervenciones, sino también la sostenibilidad de proporcionar o promover los alimentos de origen animal.
No se encontró un número suficiente de estudios para evaluar la repercusión del procesamiento de los alimentos sobre la administración de suplementos de alimentos de origen animal. Debido a la importancia de adaptar las intervenciones alimentarias a los contextos locales, incluidos factores relevantes ecológicos, culturales y socioeconómicos para la provisión de alimentos, los estudios de investigación futuros se beneficiarían de la inclusión de una mayor información sobre los costos y la sostenibilidad de las intervenciones.
En general, no se conocen los cálculos del efecto de los alimentos de origen animal para sostener el crecimiento de los lactantes y los niños pequeños y es probable que los estudios de investigación futuros tengan una gran repercusión sobre los resultados. Ninguno de los estudios incluidos en esta revisión aportó evidencia de alta calidad para apoyar la provisión de alimentos de origen animal para los siguientes resultados: anemia, deficiencia de hierro, resultados del desarrollo o reacciones alérgicas.
Calidad de la evidencia
En general, la la calidad de la evidencia se calificó como muy baja. Ni el tipo de alimentos de origen animal ni la edad de los participantes explicó los altos niveles de heterogeneidad encontrados en los metanálisis. Hubo un alto grado de inconsistencia en los resultados, como lo indican las variaciones en la dirección en cuanto al crecimiento y la gran inconsistencia en las medidas o en la morbilidad informadas, lo que dificultó la comparación. También se consideró que los resultados fueron imprecisos: para los marcadores de crecimiento, la magnitud de los tamaños del efecto fue muy variables entre los estudios, mientras que, para los resultados de morbilidad, los tamaños de la muestra pequeños dificultaron evaluar los cálculos precisos del efecto. También se disminuyó la calidad general de la evidencia debido a la falta de direccionalidad alrededor de las medidas de morbilidad.
No se disminuyó la certeza de la evidencia debido al sesgo de publicación porque, debido al número pequeño de estudios incluidos, no fue posible calcular el sesgo de publicación mediante gráficos en embudo.
Se determinó que el riesgo de sesgo general fue incierto en seis estudios; tres estudios porque fueron financiados por una industria con un interés real en el resultado de la intervención; y un estudio porque no hubo información suficiente para evaluar cinco de los siete dominios del "Riesgo de sesgo". El riesgo de sesgo general fue alto en dos de seis estudios. en un estudio porque hubo un desequilibrio inicial significativo en las LAZ entre los grupos, así como evidencia de informe selectivo; en el otro estudio porque hubo un desequilibrio inicial significativo en las LAZ y las WAZ entre los grupos, así como una campaña social a gran escala en los medios de comunicación que puede haber influido en la atención recibida por el grupo control en el domicilio.
La clasificación de la calidad general de la evidencia como muy baja, como se indica en las evaluaciones del "Riesgo de sesgo" y GRADE (ver Resumen de los hallazgos, tabla 1; Resumen de los hallazgos, tabla 2), significa que es muy probable que los estudios de investigación futuros cambien estos resultados.
Sesgos potenciales en el proceso de revisión
La posibilidad de sesgo de los autores fue relevante en cada estadio del proceso de revisión. Se intentó disminuir este sesgo mediante la selección de los estudios, la extracción de los datos, la evaluación del riesgo de sesgo y la clasificación de la evidencia por duplicado. Sin embargo, este proceso no excluye la posibilidad del error humano incluido en las valoraciones personales. No se encontraron estudios suficientes para evaluar de manera adecuada el sesgo de publicación, que se consideró incierto.
No fue posible obtener resultados de un ensayo registrado potencialmente elegible (NCT02496247). Debido a los pocos estudios incluidos, es probable que la falta de esta información sesgue de manera adicional los resultados.
Dos de los autores de la revisión (LI, CL) fueron autores de uno de los estudios incluidos (Iannotti 2017). Ninguno de estos autores de la revisión participó en la selección los estudios para la inclusión, la obtención de los datos, la evaluación del riesgo de sesgo, ni la valoración de la certeza de la evidencia.
Acuerdos y desacuerdos con otros estudios o revisiones
Hasta donde se conoce, este es el primer estudio que examina sistemáticamente el efecto de la provisión de alimentos de origen animal en los niños menores de cinco años de edad. Una revisión sistemática anterior de intervenciones de alimentación complementaria en la que la educación fue la estrategia principal encontró que los programas más efectivos incluyeron mensajes clave que alentaban a los cuidadores a proporcionar alimentos de origen animal (Dewey 2008). Una revisión Cochrane de 2012 de alimentación complementaria en la comunidad para niños menores de cinco años de edad en PIBM encontró niveles altos similares de heterogeneidad clínica (Sguassero 2012). Aunque en las conclusiones de dicha revisión se recomienda precaución, el análisis encontró tamaños más pequeños del efecto sobre el crecimiento que el análisis de la presente revisión.
Además, un análisis de 2017 de los datos de la Demographic and Health Survey de 112 553 niños de seis a 23 meses de edad de 46 PIBM encontró asociaciones fuertes entre el consumo de alimentos de origen animal y el crecimiento de los niños, que fueron consistentes para los pescados y los lácteos y, en algunas zonas geográficas, para los huevos y la carne (Headey 2017).
Study flow diagram.
Risk of bias graph: review authors' judgements about each risk of bias item presented as percentages across all included studies.
Risk of bias summary: review authors' judgements about each risk of bias item for each included study.
Comparison 1 Animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention, Outcome 1 Linear growth.
Comparison 1 Animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention, Outcome 2 Linear growth (without Iannotti 2017).
Comparison 1 Animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention, Outcome 3 Weight gain.
Comparison 1 Animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention, Outcome 4 Weight gain (without Iannotti 2017).
Comparison 2 Animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention: sensitivity analysis (ICC = 0.02), Outcome 1 Linear growth.
Comparison 2 Animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention: sensitivity analysis (ICC = 0.02), Outcome 2 Weight gain.
Comparison 3 Animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention: sensitivity analysis (ICC = 0.05), Outcome 1 Linear growth.
Comparison 3 Animal‐source foods versus a cereal‐based food or no intervention: sensitivity analysis (ICC = 0.05), Outcome 2 Weight gain.
| Animal‐source foods compared to a cereal‐based food or no intervention for supporting optimal growth and development in children aged 6 to 59 months | ||||
| Patient or population: children aged 5 to 59 months | ||||
| Outcomes | Impacts | № of | Quality of the evidence | Comments |
| Linear growth Assessed with: HAZ or LAZ scores Follow‐up: 5 to 12 months | 3 studies found a significant increase in HAZ and LAZ scores in the intervention group compared to the no intervention (2 studies) or cereal‐based (1 study) control groups. | 2972 (5 RCTs) | ⊕⊝⊝⊝ | |
| 1 study found no significant difference between the intervention group and the control group receiving a fortified cereal; LAZ scores declined in both groups. | ||||
| 1 study found a significant, smaller decrease in LAZ scores in the intervention group compared to the control group receiving a fortified or an unfortified cereal. | ||||
| Weight gain Assessed with: WAZ scores Follow‐up: 5 to 12 months | 3 studies found a small but significant increase in WAZ scores in the intervention group compared to the no intervention or cereal‐based control groups | 2972 (5 RCTs) | ⊕⊝⊝⊝ | |
| 1 study found no significant difference between the groups; WAZ scores decline in both groups. | ||||
| 1 study found a significant, smaller decrease in WAZ scores in the intervention group compared to the control group receiving a fortified cereal; both groups declined. | ||||
| All‐cause morbidity Assessed with: number of participants with at least 1 episode of any disease during the study Follow‐up: 6 to 12 months | 1 study found significant reductions in incidence and duration of respiratory infections and diarrhea in the intervention group compared to the control group. | 1612 (3 RCTs) | ⊕⊝⊝⊝ | |
| 1 study found a significant increase of 5.5% in acute diarrhea in the intervention group compared to the control group, but no differences in fever, respiratory infections, or skin conditions between the groups. | ||||
| 1 study found no significant differences between the groups for morbidities, including pneumonia, malaria, and diarrhea. | ||||
| Anemia (not measured) | ‐ | ‐ | ‐ | Not measured |
| GRADE Working Group grades of evidence | ||||
| HAZ: height‐for‐age z score; LAZ: length‐for‐age z score; RCT: randomized controlled trial; WAZ: weight‐for‐age z score. | ||||
| aDowngraded one level due to high risk of bias: baseline imbalances between groups or study funding. | ||||
| Meat‐based diet compared to a dairy‐based diet for supporting optimal growth and development in children aged 6 to 59 months | ||||
| Patient or population: children aged 5 to 59 months Settings: USA Intervention: meat‐based diet (puréed and jarred infants' foods) Comparison: dairy‐based diet (yogurt, cheese, and whey) | ||||
| Outcomes | Impacts | № of | Quality of the evidence | Comments |
| Linear growth Assessed with: LAZ scores Follow‐up: 7 months | 1 RCT of formula‐fed infants found that LAZ scores increased in those children given a meat‐based diet and decreased in those children given a dairy‐based diet. | 64 (1 RCT) | Moderatea | |
| Weight gain Assessed with: WAZ scores Follow‐up: 7 months | 1 RCT of formula‐fed infants found no significant difference in WAZ scores between children given a meat‐based diet and those given a dairy‐based diet. | 64 (1 RCT) | Moderatea | |
| All‐cause morbidity (not measured) | ‐ | ‐ | ‐ | Not measured |
| Anemia (not measured) | ‐ | ‐ | ‐ | Not measured |
| GRADE Working Group grades of evidence | ||||
| LAZ: length‐for‐age z score; RCT: randomized controlled trial; WAZ: weight‐for‐age z score. | ||||
| aDowngraded one level due to indirectness. | ||||
| Measures of treatment effect | Dichotomous data We will present dichotomous data as OR with 95% CI (Deeks 2011). |
| Continuous data We will use the SMD with 95% CI to combine trials that measure the same outcome using different measurement methods. | |
| Unit of analysis issues | Studies with more than two treatment groups If a control group is shared by two or more study arms, we will divide the control group over the number of relevant categories using the methods described in the Cochrane Handbook for Systematic Reviews of Interventions so as to avoid double counting study participants (Higgins 2011). |
| Dealing with missing data | We will explore the impact of including studies with high levels of missing data in the overall assessment of treatment effect by conducting a sensitivity analysis. The denominator for each outcome in each trial will be the number randomized minus any participants whose outcomes are known to be missing. For missing summary data, we will first contact the lead study authors for clarification. If this information is not available, and we judge that missing data may not be missing at random, we will aim to impute missing summary data using other statistical information (e.g. CI, standard errors) provided in the primary paper and impute the SD from other studies in the review. |
| Assessment of reporting biases | If more than 10 studies reporting the same outcome of interest are available, we will generate funnel plots in Review Manager 5 and visually examine them for asymmetry (Review Manager 2014). |
| Data synthesis | If continuous measures are not available for primary outcomes (such as LAZ scores), and we are unable to obtain the data from the study authors, we will use dichotomous outcomes and re‐express ORs as SMD (or vice versa) and combine the results using the generic inverse variance method, as described in the Cochrane Handbook for Systematic Reviews of Interventions (Deeks 2011). |
| Subgroup analysis and investigation of heterogeneity | We will conduct subgroup analyses by:
We will use the primary outcomes for our subgroup analyses (see Primary outcomes). We will not conduct subgroup analyses for those outcomes with 10 or fewer trials. We will visually explore the forest plots and identify where CIs do not overlap to identify differences between subgroup categories. We will also formally investigate differences between two or more subgroups by conducting t‐tests or F‐tests to calculate the significance of the ratio of MD to standard error. Using Review Manager 2014 (Review Manager 2014), we will compute an I2 statistic to describe variability in effect estimates from different subgroups that is due to genuine subgroup differences. The main focus of the analysis will be comparing magnitudes of effects across the different subgroups. |
| Sensitivity analysis | We will consider the impact of removing studies at high risk of bias (due to allocation concealment or baseline imbalances in outcomes between groups). We will also carry out a sensitivity analysis for quasi‐RCTs using a range of ICC values. |
| CI: confidence interval | |
| Outcome or subgroup title | No. of studies | No. of participants | Statistical method | Effect size |
| 1 Linear growth Show forest plot | 5 | 2972 | Mean Difference (IV, Random, 95% CI) | 0.24 [‐0.09, 0.56] |
| 2 Linear growth (without Iannotti 2017) Show forest plot | 4 | 2824 | Mean Difference (IV, Random, 95% CI) | 0.13 [‐0.01, 0.27] |
| 3 Weight gain Show forest plot | 5 | 2972 | Mean Difference (IV, Random, 95% CI) | 0.22 [0.06, 0.39] |
| 4 Weight gain (without Iannotti 2017) Show forest plot | 4 | 2824 | Mean Difference (IV, Random, 95% CI) | 0.12 [0.01, 0.22] |
| Outcome or subgroup title | No. of studies | No. of participants | Statistical method | Effect size |
| 1 Linear growth Show forest plot | 5 | 2550 | Mean Difference (IV, Random, 95% CI) | 0.24 [‐0.10, 0.57] |
| 2 Weight gain Show forest plot | 4 | 2148 | Mean Difference (IV, Random, 95% CI) | 0.26 [0.00, 0.52] |
| Outcome or subgroup title | No. of studies | No. of participants | Statistical method | Effect size |
| 1 Linear growth Show forest plot | 5 | 2260 | Mean Difference (IV, Random, 95% CI) | 0.24 [‐0.10, 0.57] |
| 2 Weight gain Show forest plot | 4 | 1858 | Mean Difference (IV, Random, 95% CI) | 0.26 [‐0.01, 0.53] |
